FCゼニトは、1925年5月にスターリン記念レニングラード冶金工場の労働者クラブとして誕生しました。1936年からは「スターリネェツ」と呼ばれ、その4年後に現在の名称「ゼニト」となりました。

 1944年に国内カップ戦決勝でCSKAモスクワを下し、クラブ史上初のタイトルを獲得。その後もタイトルを獲得しましたが、1999年から2006年までは、国内外の主要タイトルに縁がありませんでした。2007年の国内リーグ優勝は、ゼニトにとってロシア・プレミアリーグ発足後初のタイトルです。

 2007-08年のUEFAカップでは、ビジャレアルやバイエルン・ミュンヘンを下し、決勝戦に進出。決勝ではレンジャースに2-0で勝利し、クラブ史上初のヨーロッパタイトルを獲得。

 2008年のUEFAスーパーカップでは、CL王者マンチェスターユナイテッドと戦い、2-1で勝利を収め、優勝しました。

 2009年、クラブとして初のUEFAチャンピオンズリーグ出場を果たすも、グループリーグ敗退。しかし、2011-12年大会で念願の大会ベスト16に進出しました。

 近年は、2010年、2011-12年の国内リーグ二連覇、2014-15年国内リーグ優勝、2015-16年国内カップ優勝など、ロシアを代表するクラブとして活躍しています。

 ゼニトは、サンクトペテルブルク唯一のロシア・プレミアリーグのクラブです。独自の調査によると、街の60%の住民がゼニトを応援し、80%の住民は、ゼニトを街のシンボルと考えています。2008年に行われた調査では、旧ソ連地域の最も人気のあるクラブとして、ゼニトはヨーロッパの最も人気10クラブに選ばれました。

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